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在第二和第三部分，一个在之前处于边缘的人物变成了叙事的重点之一。这个人叫伊波利特·杰连企耶夫，他是整日围在罗果仁身边的一伙年轻人当中的一个。这些人粗俗而没有教养，并以信奉虚无主义为荣。陀思妥耶夫斯基是用这伙人来讽刺1860年代的虚无主义潮流。伊波利特是一个悲剧性人物，他身患严重的肺痨，医生判定他只剩几个星期的寿命。他不相信上帝，也拒绝任何外部力量将其意志强加于自己头上，[30] 并因此将自然法则当成了仇恨的对象。在搬进梅诗金公爵在圣彼得堡郊区巴甫洛夫斯克的消夏别墅后，伊波利特宣布将当众宣读自己的“精神”遗嘱，然后开枪自杀。遗嘱的主题是“我死后，哪怕洪水滔天”（Après moi，le déluge）。但是，这场兴师动众的表演最后却以失败告终，因为他的手枪在关键时刻卡壳了。
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小说第四部分和结尾讲述的是阿格拉雅·叶潘钦娜与梅诗金公爵之间关系的日渐隔膜。叶潘钦夫妇本打算在一场家庭晚会上把公爵作为未来女婿介绍给来宾，但是，当人们在席间谈到公爵的养父帕甫里谢夫去世前改宗天主教的问题时，梅诗金情绪顿时失控，当众对罗马教廷和欧洲的现状大放厥词。这些观点与陀思妥耶夫斯基和阿波隆·迈科夫通信中表达的思想如出一辙（1868年3月1日）。梅诗金公爵慷慨激昂地发表了一番独白，声称唯有俄国的思想、俄国的上帝和基督才能使全人类面目一新、起死回生。说到兴头上，公爵的情绪因为过度亢奋——此时，他已出现癫痫发作的征兆——失手把一个贵重的中国瓷盆从基座打翻在地，原本紧张的气氛因为这个小小的意外而得以化解。第二天，阿格拉雅和娜斯塔霞在后者的住处彼此摊了牌。梅诗金公爵亲眼看见了这对情敌为自己争风吃醋，吵得不可开交，却又对此无可奈何。眼下，他必须在两个人当中做出选择。看到他犹豫不决的样子，阿格拉雅深受伤害，绝望地冲出了屋子。梅诗金留了下来，眼看着娜斯塔霞在一番歇斯底里的发作后倒在了地上。公爵抚摸着她的头发和面庞，犹如“哄小孩子一般”。
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在解除与阿格拉雅的婚约后，梅诗金公爵开始筹备与娜斯塔霞的婚事。但是，当一切都已安排就绪，离婚礼只差一小时的时候，娜斯塔霞却穿着婚纱逃走，去找罗果仁。次日一早，梅诗金开始四处寻找她的踪迹。在街上，他遇见了罗果仁。后者坦白地承认，娜斯塔霞确实是在他家里。他把梅诗金带到了自己阴森森的卧室里，娜斯塔霞的尸体裹着油布，倒在床上，周围放着几瓶开了盖的香精油。第二天早上，当屋门被强行打开后，“人们发现凶手已完全昏迷，嘴里说着胡话。公爵一动不动地坐在他身旁的铺位上，每当病人发出狂叫或呓语时，就急忙用发颤的手轻柔地抚摩他的头发和两颊，似乎在对他表示疼爱，让他平静下来”。这时，叙述者用点评的口吻说道，假如这时候公爵的瑞士医生赶来，必定会跟当年一样一甩手说：“白痴！”罗果仁被判处去西伯利亚服十五年苦役，心灵备受摧残的梅诗金公爵则郁郁寡欢地离开了俄国，返回了瑞士的疗养院。
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在陀思妥耶夫斯基的作品中，没有哪部小说像《白痴》一样有如此众多令人眼花缭乱的人物，以及充满诡异气息的场面。在陀思妥耶夫斯基的批评者当中，这本书经常会成为诟病的对象。纳博科夫认为，与托尔斯泰相比，陀思妥耶夫斯基的创作手法就像是“用棍棒一顿乱槌……而非用艺术家之手细细地摩挲”。[31] 贝尔塔·埃克斯坦-迪纳（Bertha Eckstein-Diener）在文章中把俄国作为讽刺对象时，经常会用《白痴》作例子，并嘲笑俄国文化是“白痴领袖”。对陀思妥耶夫斯基一向欣赏的列夫·舍斯托夫对梅诗金这个人物形象却难以苟同，称他是一个没有主见、在两个女人之间左右摇摆的不倒翁。[32] 但是，20世纪的著名文学评论家们，如朱利叶斯·梅尔-格雷夫（Julius Meier-Graefe）和瓦尔特·本雅明等人则对这部作品推崇备至。
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同时代人对陀思妥耶夫斯基的这部新作反响平平。当小说头几章开始连载时，读者和批评家们对它还普遍持欢迎的态度。但是从一开始就有不少人认为，这部小说的一大不足是缺少现实主义的场景描写以及心理层面的分析。陀思妥耶夫斯基的好友阿波隆·迈科夫描述自己的感觉时称，小说中的人物个个都像过了电一样，每个人的脸上都泛出一种超自然的光芒，使得整部作品呈现出强烈的幻想色彩。[33] 《圣彼得堡新闻》对此也持同样的观点，称这部小说所描绘的是一幅赤裸裸的“幻境”。尼古拉·斯特拉霍夫则认为，小说的情节设计过于做作，“它导致您的作品因承载过多而变得过于复杂，假如您能将叙事结构设计得简洁一些，小说会有更强的表现力”。[34] 和这些批评相比，更令陀思妥耶夫斯基难过的是，当小说连载全部结束后，竟然没有一篇评论文章能够对这部新作予以整体的肯定。斯特拉霍夫在最初做出积极的回馈之后曾经答应，将就整部作品撰写一篇评论文章。但是该计划却迟迟未能兑现，由此可以看出，他对这部新作明显持保留态度。这样一来，最初商定的发行小说单行本的计划也暂时被搁置。
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同时代人对这部小说的评价所采用的是以托尔斯泰小说为典范的现实主义文学标准，除了“如画赋诗”（ut pictura poiesis）的写作技巧，小说的人物和情节主要应当围绕历史、社会和心理层面的描写而展开。但是如果抱着这样的期待来阅读《白痴》，它带给人的只能是失望。只有在后现实主义潮流出现后，这部小说的价值才真正得到人们的赏识。陀思妥耶夫斯基所采用的怪诞诡异的写作手法为现代派开了先河，例如象征主义和先锋派戏剧、表现主义电影中的过火式表演（overacting），以及弗兰克·卡斯托夫（Frank Castorf）以夸张形体表现为特征的“导演剧场”。后者几乎将陀氏所有作品搬上了舞台，这些戏剧作品与陀氏原作一样，都具有类似“巫术和毒品”的致幻效应。[35]
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别林斯基很早便对陀思妥耶夫斯基作品的魔幻风格提出了异议。在《白痴》早期创作阶段，陀思妥耶夫斯基对别林斯基的批评颇为重视，并试图将它转化为积极的因素。在他看来，批评者所说的魔幻风格是理想主义的一种特殊形式，是一种直接指向事物本质的文学手法。运用这种手法写作，可以对当下社会潮流的未来风险和机会起到预警的作用（1868年12月23日）。从这一意义上讲，梅诗金公爵的命运同时也象征着当代俄国社会的内部状况。梅诗金公爵是基督教虚己论的化身，是博爱、非暴力和牺牲精神的体现；而小说中的其他人物所代表的，则是奥斯卡·王尔德所说的“一个只知道每样东西的价格，却不知道其价值”的世界。
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陀思妥耶夫斯基在草稿本上写道，这部小说旨在表现三种爱情：情欲之爱（罗果仁）、名利之爱（加尼亚）与基督之爱（梅诗金）。在加尼亚身上，爱情纯粹是出于对金钱的贪欲，因为在他眼里，金钱是攫取和行使权力的最有效手段。他一心渴望成为罗斯柴尔德式人物，其眼中真正的世界主宰。用他的话讲，假如没有罗斯柴尔德们的贷款，19世纪的那些君主便无法发动战争，也无法完成苏伊士运河之类的形象工程的修建。在《白痴》中，金钱的力量更多是以荒诞的形式呈现出来的。小说开篇时，梅诗金和罗果仁各自得到的令人匪夷所思的百万遗产便是典型的例子。包括托茨基为摆脱娜斯塔霞给出的高额礼金，还有罗果仁为收买娜斯塔霞掏出的十万卢布，都同样不乏荒诞的色彩。在小说第一部结尾，当娜斯塔霞把罗果仁的钱扔进壁炉时，“美妙的金钱”（tollen Geldes）——亚历山大·奥斯特洛夫斯基1870年创作的同名喜剧——之舞更是随着这一荒诞的情节达到了高潮。这段插曲在心理刻画上表现出高超的技巧，它不仅刺痛了贪财的加尼亚，而且对其他在座的宾客，包括阅读小说的读者在内，都是一个强烈的刺激。娜斯塔霞的客人们眼望着这捆钱被火舌舔舐着，就像看到一个被绑在火刑柱上的受难者一样愕然失色。
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当然，如果用统计学概率来计算的话，这些事都是很难在现实中发生的，而更多是一种“反写实”[36] 或“超现实”的手法。从这一点来看，超现实主义艺术家们将陀思妥耶夫斯基奉为精神上的先驱也就不足为奇了。马克斯·恩斯特（Max Ernst）在著名油画作品《朋友聚会》上，把自己的形象与陀思妥耶夫斯基等人画在了一起，画中的他大咧咧地斜坐在作家的大腿上。与马克斯·恩斯特、安德烈·布勒东（André Breton）等注重描绘人的潜意识一样，陀思妥耶夫斯基小说中那些最富戏剧性张力的情节也都呈现出梦境式的氛围，其笔下的人物总是被噩梦追逐着。除了超现实主义艺术家，对梦境的刻画同样也是希区柯克、罗伯特·怀斯（Robert Wise）、斯蒂芬·斯皮尔伯格等电影导演热衷的题材。
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梅诗金公爵的无我之爱与加尼亚的贪财和罗果仁的好色形成了反照。在公爵看来，同情是“全人类最重要乃至唯一的生存法则”，而同情和共情则是以移情能力作为前提。梅诗金公爵能够“对一切表达价值做出反馈”。[37] 例如，他能够惟妙惟肖地临摹陌生的笔迹，甚至包括中世纪的书法。另外，他还拥有一种超强的直觉，当他遇到陌生人时，只需一眼便能看破对方的本质。比如，他透过一张照片，便能了解到娜斯塔霞是一个怎样的人。如果说这些性格特征或多或少还能用道理解释的话，那么他被加尼亚扇了耳光后的一幕则让我们看到，作者对梅诗金这个人物的设计并非从心理学层面出发，而更多是出于象征的意义。梅诗金这个人是活在“生存逻辑之外”的，就像整部小说的架构都是“更高意义的现实”一样。[38] 正因为如此，主人公在挨了耳光之后并没有做出反抗，甚至没有表现出恼怒，而是扭过身子，用手捂住脸，轻声说道：“呜，您会为您的行为感到羞耻的！”这简直是活脱脱的现实版《山上宝训》。正如别尔嘉耶夫（Berdjajew）所言，这种行为已经不能用心理学，而只能用“病理学”才能做出解释。[39]
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梅诗金公爵在娜斯塔霞和阿格拉雅之间的迟疑不决同样也超越了心理学的层面，而是一种纯粹的象征性表达。他对阿格拉雅的倾慕，让这个“不谙男女情事的处子”[40] 多少有了些男人的味道。但是，读者却无从得知，作为一个女人，阿格拉雅身上究竟是哪一点吸引了公爵。假如换作屠格涅夫或托尔斯泰，必定会对此大书特书。至于说梅诗金最终选择留在娜斯塔霞身边，也并不是这位主人公自己做出的决定，而是其创造者代他做出的安排，因为“公爵便是基督”。[41] 梅诗金与异性之间的关系与性欲（Eros）无关，而是由基督式的仁爱与慈悲（Agape）所决定。
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与基督一样，梅诗金公爵也受到了周围人的误解和嘲笑。作为人，他最终被当作不可救药的疯子而消失于世间，他的布道使命似乎也因此以失败告终。然而在象征和譬喻的层面上——这是这部小说超越其他所有陀氏作品的地方——公爵却必将得到永生。这是因为，既然上帝之子的牺牲给人类创造了永生的机会，那么像梅诗金这样的基督式人物自然也不例外。正如陀思妥耶夫斯基所言：“一切最终都取决于人们是否将基督教视作人世间的终极理想，也就是说，取决于对基督的信仰。一个人如果相信基督，便会相信永生。”[42]
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在这一问题上，《白痴》与欧内斯特·勒南（Ernest Renan）1860年代创作的风靡欧洲的畅销小说《耶稣的一生》（Das Leben Jesu ）形成了一种批判性的对话关系。后者遵循有关基督生平研究的批判传统，通过对基督神性、神迹以及基督教永生论的彻底否定，把耶稣基督的影响建立在理性的基础之上。勒南认为，耶稣预言的复活和重生是他从古犹太教伪典中断章取义得出的结论，耶稣本人对它的理解更多是在象征意义上，而并没有将它作为其教义的核心。[43] 对费尔巴哈同样深有研究的陀思妥耶夫斯基，[44] 在看到勒南这种彻底否认基督神性的观点时，想必比当初读到费尔巴哈“神人同性论”更加感觉受到了挑衅。
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关于永生的观点让人不禁联想到小汉斯·霍尔拜因的油画名作《墓中的基督》（1521年）。陀思妥耶夫斯基于1867年在巴塞尔艺术博物馆见到这幅画时，被它深深地震撼了。陀思妥耶夫斯基妻子在日记和回忆录中都曾提到这件事：在日记中，她主要描述了画的种种细节，而在回忆录中更多是记录了它给陀思妥耶夫斯基带来的触动：
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这幅画是德国画家汉斯·霍尔拜因的手笔，画的是基督耶稣的“死的形象”，耶稣受尽了非人的残酷折磨，已经从十字架上撤了下来，听其腐烂。他那浮肿的脸上血迹斑斑，满是伤痕，样子十分吓人。这幅画给费奥多尔·米哈伊洛维奇留下了压倒一切的凄惨印象，他站在画前，似乎惊呆了。这幅画我实在无法继续看下去：印象太沉闷了，对于我那敏感的神经来说，尤其受不了。因此我便到别的展厅去。过了十五分钟到二十分钟，我回来后，发现费奥多尔·米哈伊洛维奇仍然一动不动地站在画前，好像钉在那里似的。在他激动的脸上有一种吓人的表情，那是我在他癫痫发作之前曾不止一次见到过的。我把他搂在怀里，带他到另一间展厅，让他坐在长凳上，以为他随时都有可能发病。所幸，病并没有发作。费奥多尔·米哈伊洛维奇终于慢慢平静下来，在离开博物馆时还坚持再一次进去看看那幅使他如此震惊的画。 [45]
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在《白痴》的情节叙事中，霍尔拜因的《墓中的基督》出现过两次。第一次是在罗果仁家阴森森的房子里，梅诗金看到了这张画的一幅摹本。罗果仁告诉他的客人：“我喜欢看那幅画。”梅诗金对此表示不解，并情不自禁地惊呼：“这幅画能使某些人失去信仰！”“反正信仰正在失去。”罗果仁语气平静地回答道。小说结尾时的一幕令人再次联想起两个人之间的这段对话。为了防止尸体腐烂散发出气味，罗果仁用油布将娜斯塔霞的尸体包裹了起来。这一场景与霍尔拜因《墓中的基督》的相似性是一目了然的：在狭小的空间里，躺着一具正在腐烂的尸体，似乎有一股阻力在妨碍它走向重生：在霍尔拜因的画中，是沉重的棺盖；在小说中，是罗果仁家阴暗狭窄、“透着墓地气息”的石头房子。罗果仁喜欢霍尔拜因这幅“人格构造图式”[46] 的作品，因为身为凶手的他眼里只有活人和死人，而不相信死去的人可以重生。
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后来，伊波利特·杰连企耶夫也提到了霍尔拜因的画作。他在“遗嘱”中详细描述和解读了这幅画，认为它实实在在地证明了基督教关于复活的说法是不可信的。对此，他将自己观察的结论和对复活的质疑做出了如下的总结：
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小汉斯·霍尔拜因《墓中的基督》，1521/22年，巴塞尔艺术博物馆
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既然他所有的门徒、那些后来成为他主要的使徒的人看到的正是这样一具尸体，既然那些跟在他后面和站在十字架旁的妇女、所有信奉他的教义和尊他为神的人看到的正是这样一具尸体，那么他们怎么还能相信这个殉道者会死而复活？于是一个观念便油然而生：既然死这样可怕，自然规律的威力这样大，那又怎么能战胜它们？基督生前也曾降伏自然……他呼叫说：“女儿，起来吧，”——她就起来了；他呼叫说：“拉撒路出来”——那死人就复活了；然而现在连他也无法战而胜之，那又怎能制服它们呢？看着这幅画，会感到自然依稀化为一只无情而又无声的巨兽，或者说得更确切些——尽管听起来比较奇怪，但要确切得多——依稀化为一台最新式的庞大机器，它无谓地攫夺、麻木不仁地捣碎和吞噬伟大的无价生物——这样的生物一个就比得上整个自然界及其全部规律的价值，比得上整个世界的价值，而世界也许是专为这个生物的降生才被创造出来的呢！
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霍尔拜因的《墓中的基督》之所以给陀思妥耶夫斯基带来了如此大的冲击，是一种特殊的文化差异造成的，这就是西方基督教与俄国东正教圣像画上耶稣形象的差别。在东正教的圣像画中，基督耶稣的形象通常只有面部，并且经过了美化处理；而在西方基督教中，耶稣往往是以殉难者全身像的形式出现。东正教派的宗教艺术中虽然也有耶稣受难图，但一般是作为“我主受难”的形象素材被用在复活节敬拜仪式所用的大型罩纱上，即所谓Epitaphios，它是“一种绣着死去耶稣图案的礼仪专用布，在东正教耶稣受难日的祭祀仪式上，被覆盖在置于教堂中央、象征耶稣棺木的祭台上”。这些罩纱上的耶稣形象看不出受难的痕迹，“而像是睡着了一样，在复活节星期日一早，用揭掉罩纱的仪式来标志耶稣的复活”。[47] 在东正教教堂之外，类似于巴塞尔美术馆这样的世俗空间里，人们从来见不到基督复活题材的艺术作品，更何况是以这种对陀思妥耶夫斯基来说完全陌生的宗教绘画语言。正因为如此，它给陀思妥耶夫斯基造成的震撼几乎达到了诱发癫痫发作的程度。
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陀思妥耶夫斯基以他的新作对两件事做出了回应：一是巴塞尔美术馆霍尔拜因的基督像给其信仰带来的挑战；二是欧洲启蒙运动的宗教观对耶稣神性的根本性质疑，这股思潮于18世纪由“上帝的理性信徒们”［《雷马鲁斯》（Reimarus ），莱辛编］发起，从大卫·施特劳斯（David Strauss）和黑格尔左派，直到欧内斯特·勒南，一直在持续不断地发挥着影响。在《白痴》中，由霍尔拜因作品引入的耶稣复活话题，将梅诗金对俄国作为新人类诞生希望之历史使命的期待融入了整部作品的主题。正如陀思妥耶夫斯基坚信基督复活一样，他同样也深信，娜斯塔霞必将通过重生而得到救赎。这一点从娜斯塔霞的名字便得到了印证，它源于希腊文“anátasis”一词，意为“复活”。
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《白痴》是陀思妥耶夫斯基所有作品中最私人化的一部。它的题献对象是作家二十二岁的外甥女索妮娅·伊万诺夫娜。她是陀思妥耶夫斯基在瑞士期间的主要通信伙伴之一。1866年，作家和她一家人在莫斯科郊外柳布利诺村度过了一个无忧无虑的夏天，对这个夏天的美好回忆在小说中通过叶潘钦一家的形象得到了反映。陀思妥耶夫斯基本人在家庭关系方面总是不断地遇到麻烦，而他笔下的叶潘钦夫妇和三个女儿亚历山德拉、阿黛拉伊达和阿格拉雅的关系则十分和睦，在其中扮演核心角色的是将军夫人叶丽扎薇塔·普罗科菲耶夫娜。由于陀思妥耶夫斯基为女儿起的教名是索菲娅·伊万诺夫娜，因此这部小说同时也是献给作家夭折的爱女、这个幸福家庭的反例。从这一点来讲，它为这部作品关于复活的主题更增添了一层自传的色彩。
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陀思妥耶夫斯基还让梅诗金公爵患上了与自己一样的癫痫病症，这使得作家和主人公之间的关系又拉近了一步。另外，梅诗金还讲述过一位被判处死刑的政治犯在临刑前被赦免的故事。每一位读者看到这里，都会清楚地知道，这个故事是以作家1849年12月22日的那段亲身经历作为蓝本，而整部小说中频频出现的有关生死问题的讨论，也与陀思妥耶夫斯基本人的濒死经验有关。在书中，梅诗金公爵在讲起一位被拉上断头台的犯人在最后时刻的思想活动时说道，从判决到执行的这段时间比行刑本身要难熬一千倍。
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